Arsenal Ladies F.C. được Vic Akers,[2] huấn luyện viên lo trang phục thi đấu của đội nam Arsenal thành lập, đồng thời là huấn luyện viên của Arsenal Ladies tới năm 2009. Họ giành danh hiệu lớn đầu tiên, Cúp Liên đoàn nữ vào mùa giải 1991-92. Vào năm 1992 họ giành quyền lên chơi tại FA Women's Premier League và vô địch ngay trong mùa giải đầu tiên. Tính tới 2010, họ đã giành 12 trong số 17 chức vô địch Premier League (trước khi lên chơi tại FA WSL vào năm 2011),[3] trong đó có kỷ lục 7 mùa liên tiếp vô địch từ 2004 đến 2010.[4]

Tính tới năm 2011, Arsenal Ladies đã có 11 Cúp FA nữ và 10 Cúp Liên đoàn nữ,[3] trong đó có 8 cú đúp Cúp quốc gia và Giải vô địch quóc gia vào các mùa giải 1992-93, 1994-95, 2000-01, 2003-04, 2005-06, 2006-07, 2007-08 và 2008-09, cùng bốn cú ăn ba quốc nội vào các năm 1992-93, 2000-01, 2006-07 và 2008-09. Arsenal cũng đại diện cho nước Anh tại bảy kỳ UEFA Women's Cup và vào bán kết hai lần (2002-03 và 2004-05) trước khi giải đấu đổi tên.

Mùa 2006-07 là mùa giải thành công nhất của đội khi không chỉ giành ba danh hiệu trong nước mà cả UEFA Women's Cup 2006-07, đánh bại Umeå IK tại chung kết với tổng tỉ số 1–0, trở thành câu lạc bộ Anh đầu tiên giành cúp châu Âu. Cùng với đó là Siêu cúp nữ Anh và Giải bóng đá Liên đoàn Hạt Luân Đôn. Với các thành tích trên họ đã giành chiến thắng trên mọi đấu trường họ tham dự và lập kỳ tích ăn sáu vô tiền khoáng hậu.[5] Arsenal Ladies cũng thắng cả 22 trận tại Premier League mùa giải này, ghi 119 bàn và chỉ lọt lưới 10 quả.[6]

Arsenal không thể bảo vệ thành công Cúp châu Âu mùa giải 2007-08 sau khi bị Olympique Lyonnais loại ở tứ kết. Họ cũng thất bại trong trận chung kết League Cup trước Everton. Tuy nhiên họ vẫn bay cao tại giải vô địch quốc gia với chức vô địch thứ 5 liên tiếp nhờ 20 chiến thắng và chỉ hai kết quả hòa trong 22 trận, cũng như vô địch Cúp FA sau khi đánh bại Leeds 4–1 trong trận chung kết. Mùa giải 2008-09 chứng kiến kỷ lục 5 năm bất bại tại giải vô địch quốc gia phải dừng lại. Từ 16 tháng 10 năm 2003 (thua Charlton Athletic)[7] tới 29 tháng 3 năm 2009 (thua 0–3 trên sân nhà trước Everton) Arsenal đã thi đấu một mạch 108 trận không để thua một trận nào. Trong quãng thời gian này đội cũng lập kỷ lục 51 trận thắng liên tiếp tại giải vô địch quốc gia, từ 11/2005 tới 4/2008.[2] Mặc dù thua Everton, Arsenal sau đó vẫn giành cú ăn ba trong mùa giải 2008-09, chiến thắng trên sân khách trước chính Everton với tỉ số 1–0 trong lượt trận cuối cùng, giúp Vic Akers có danh hiệu VĐQG thứ 11 và cú ăn ba thứ tư.

Akers quyết định từ nhiệm sau khi mùa 2009 kết thúc, và được thay thế bằng Tony Gervaise. Vào tháng 2 năm 2010, sau tám tháng cầm quân, Gervaise từ chức vì cho rằng vị trí của ông bị lung lay bởi nhân tố bên ngoài.[8] Huấn luyện viên đội dự bị Laura Harvey trở thành huấn luyện viên trưởng còn Gervaise tiếp quản vị trí của Harvey.[9] Sau đó Arsenal có tên trong danh sách các đội bóng dự giải vô địch nữ mới FA WSL dự kiến bắt đầu vào đầu năm 2011.[10] Arsenal tiếp tục chứng tỏ sức mạnh ngay ở mùa đầu tiên với danh hiệu vô địch quốc gia thứ 8 liên tiếp và đoạt vé dự UEFA Women's Champions League.[11] Arsenal còn lên ngôi tại Cúp FA và Cúp Liên đoàn để hoàn tất cú ăn ba trong năm 2011. Trong mùa giải 2012 họ tiếp tục bảo vệ thành công chức vô địch quốc gia khi bất bại trong cả mùa cùng chức vô địch cúp Liên đoàn thứ hai liên tiếp.

Ngày 1 tháng 2 năm 2013 Shelley Kerr được bổ nhiệm thay cho Laura Harvey làm huấn luyện viên trưởng của Arsenal Ladies. Dưới sự dẫn dắt của bà, đội bóng đăng quang cúp quốc gia cùng một League Cup, đứng thứ ba tại giải quốc nội trong mùa giải 2013.[12] Sau chuỗi trận thất vọng với chỉ một điểm sau bốn trận đầu tiên mùa giải 2014, cộng thêm việc bị loại tại Champions League trước Birmingham và bất ngờ thua Reading tại cúp Liên đoàn, Kerr quyết định từ chức.[13] Mặc dù vậy trước khi chia tay câu lạc bộ, bà vẫn cùng Arsenal Ladies giành Cúp FA 2014 sau chiến thắng 2–1 trước Everton. Arsenal sau đó còn lọt vào trận chung kết FA WSL Cup 2014 với Manchester City nhưng để thua đối thủ với tỉ số 0–1. Họ tiếp tục lọt vào chung kết FA WSL Cup lần thứ 5 liên tiếp vào năm 2015 và giành chiến thắng 3–0 trước Notts County.

Vào tháng 7 năm 2017, câu lạc bộ đổi tên thành Arsenal Women Football Club.[14]